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Der fünfjährige Sosuke entdeckt den Goldfisch Ponyo, dessen Kopf in einem Marmeladenglas feststeckt, und befreit ihn. Die beiden schließen Freundschaft, aber Ponyos Vater, ein Zauberer, der am Meeresgrund lebt, befiehlt seiner Tochter, wieder ins Meer zurückzukehren. Ponyo träumt davon, ein Mensch zu werden - wie es ihr Vater einstmals war. Sie flieht, leert jedoch davor das Lebenswasser ins Meer und löst damit Naturkatastrophen aus, die das Heimatdorf Sosukes bedrohen.